Lightfoot mempunyai beberapa pekerjaan berbeza semasa bekerja untuk pemerintah di Chicago.Beliau pernah menjadi Ketua Kakitangan dan Peguan Am Pejabat Pengurusan dan Perhubungan Kecemasan Chicago (OEMC). Beliau juga pernah menjadi Timbalan Pertama di Jabatan Perkhidmatan Pemerolehan Chicago. Lightfoot adalah Presiden Lembaga Polis Chicago dan Ketua Pasukan Petugas Kebertanggungjawaban Polis Chicago.

Sebagai seorang peguam, beliau juga pernah bekerja untuk Rakan Kongsi Ekuiti Kanan di Kumpulan Penyelesaian Litigasi & Konflik di Mayer Brown LLP.[4]